Спасо-Преображенская Церковь, дошедшая до нас в видоизмененном состоянии, находится в восточной части Смоленска, среди многоэтажной застройки.

До возведения каменного храма здесь находилась одноименная деревянная церковь, выстроенная во время вхождения города в состав польского государства. Духовенство старинного храма в 1695 г. подавало грамоту царю Петру I об отпуске им жалования.

В челобитной сказано, что «церковь их старинная, построенная за владением короля польского», а также что «при царе Алексее Михайловиче было дано священнослужителям 15 дворов в Бережнянском стане, в деревне Топоровой, а потом, когда эти дворы переданы рейтарам, определено им по приказанию государя жалование по 34 рубля и 30 копеек в год на два причта: 1-му попу — 13 четвертей хлеба и столько же овса и 13 рублей деньгами, другому — 10рублей и 10 четвертей хлеба и овса; дьячкам по 3рубля и по 3 четверти хлеба и овса».

В XVIII в. в Спасо-Преображенской церкви служил священник Феодор Шупинский. Он показал себя достойным пастырем во время неурожая 1733 г., когда население Смоленской губернии страдало от голода. Тысячи голодных жителей приходили в Смоленск с целью найти здесь для себя пропитание. Отец Феодор «показал пример редкого человеколюбия и нестяжательности»: он на собственные средства купил в Малороссии ржаной муки (на 2000 рублей) и круп (на 4000 рублей), сам готовил для бедных пищу и кормил их два раза в день.

Каменная церковь возведена в 1766—1768 гг. на средства священника Ф. Шупинского и коллежского асессора Стефана Корсакова. Церковь двухэтажная. В верхнем этаже находился Преображенский престол, в нижнем — мученицы Параскевы и священномученика Антипы. В приходе почиталась икона Божией Матери «Всех скорбящих Радосте». Спасо-Преображенская церковь представляет собой образец местного зодчества в стиле позднее барокко.

В 1812 г. первый этаж Спасо-Преображенской церкви французами был обращен в тюрьму, в которой содержались русские партизаны, в том числе подполковник П.И. Энгельгардт, коллежский асессор О.И. Шубин и др.

Много для украшения Спасо-Преображенской церкви сделал служивший в ней более 35 лет протоиерей Иоаким Иванович Неклепаев. По замечанию современников, этот священник «оставил по себе не только добрую память в сердцах всех, более или менее близко знавших его, но и пример, для многих и во многом достойный подражания».

И.И. Неклепаев родился в 1821 г. в семье пономаря села Незнаново Рославльского уезда. Его отец был сыном священника, а мать — дочерью бедного дворянина. После окончания Рославльского духовного училища И. Неклепаев поступил в Смоленскую духовную семинарию, которую окончил в 1843 г. в числе первых студентов. В 1844 г. Неклепаев был рукоположен в сан священника к Спасо-Преоб­раженской церкви. С этого времени началась его деятельность на приходе.

Спасский приход принадлежал к числу самых малочисленных и бедных приходов Смоленска. При Спасо-Преображенской церкви священники не уживались, самый большой срок их служения здесь составлял около двух лет. Временами по несколько месяцев при храме не было священника, что отражалось на состоянии церкви: «Вследствие сего и церковь, и приход были опущены до крайности. Служба совершалась редко, народу ходило к ней мало; доходы церковные до того скудны были, что и дров для отопления храма в зимнее время купить было не за что».

С поступлением отца Иоакима в Спасо-Преображенскую Церковь здесь стали регулярно совершаться богослужения, появился хор, храм стали посещать не только его прихожане, но и жители сопредельных приходов. Увеличились церковные доходы, что позволило произвести ремонт, приобрести утварь и облачения, установить ограду, т.е. храм «сравнялся с издавна благоустроенными» церквами Смоленска. Отцу Иоакиму удалось привлечь благотворителей.

В 1864 г. по завещанию статского советника Ивана Ждановского на украшение Спасо-Преображенского храма поступило 100 руб. 20 мая 1870 г. Указом Святейшего Синода церковному старосте коллежскому асессору Василию Барскому за усердную службу и старания о благоустройстве храма было преподано благословение.

В благодарность за заботу о благолепии храма прихожане в 1875 г. приняли решение о поднесении отцу Иоакиму золотого наперсного креста с украшениями. Решение о награждении священника Иоакима Неклепаева золотым наперсным крестом с украшениями было утверждено императором Александром II 29 ноября 1875 г., в «уважение свыше 30-летних пастырских трудов» при Спасо-Преображенской церкви. За труды на епархиальном поприще и за просветительскую деятельность отец Иоаким имел церковные и государственные награды: сан протоиерея, ордена святой Анны 3-й и 2-й степеней. Умер протоиерей Иоаким Неклепаев 8 марта 1881 г. Погребен в ограде Верхне-Георгиевской церкви Смоленска.

В 1886 г. на обновление иконостаса и окраску внутренних стен Спасо-Преображенской церкви прихожане пожертвовали 643 руб. В этом же году вдова надворного советника Александра Владимировна Вакар пожертвовала 100 руб. на строительство дома для церковного причта.

Спасо-Преображенская церковь была закрыта постановлением Смолоблисполкома 23 октября 1929 г. и передана под склад Народного Комиссариата Обороны.

18 августа 2019 г., накануне праздника Преображения Господня, митрополит Смоленский и Дорогобужский Исидор совершил в Спасо-Преображенском храме Всенощное бдение. Это было первое богослужение, совершенное в стенах древнего храма за последние 90 лет.

В настоящее время, Спасский приход так же принадлежит к числу самых малочисленных и бедных приходов Смоленска. Как и в 19 веке, сейчас, на восстановление храма жертвуют Христолюбивые благотворители. Идет реставрация храма. В нижнем храме, освященным в честь святителя Николая Японского, совершаются богослужения. Верхний храм ждет своих благотворителей.

С 27 июня 2023 года, по благословению Владыки Исидора митрополита Смоленского и Дорогобужского, находится отдел Смоленского епархиального управления по взаимодействию с Вооруженными Силами.

Настоятели храма:

18 апреля 2019 года — 17 декабря 2021 года – иерей Олег Цыганов

18 декабря 2021 года – 18 июня 2023 – иерей Максим Мищенко

С 19 июня 2023 года – иерей Сергий Марков